Interactions Multitrophiques et Biocontrôle

L’équipe MIB (issue de la fusion des équipes CEA et ESIM) produit des connaissances fondamentales et appliquées sur les interactions multitrophiques incluant la physiologie de l’hôte, des bioagresseurs, l’action de leurs symbiontes, les auxiliaires de lutte et l’effet des conditions biotiques et abiotiques sur ces interactions. Ce travail est mené dans un but à la fois fondamental et appliqué, visant à optimiser et à accroître la durabilité des programmes de lutte intégrée contre les ravageurs (IPM). L’implication sur des aspects à la fois mécanistiques et finalisés confère à l’équipe une expertise reconnue internationalement. Notre démarche s’inscrit dans le développement d’approches de biocontrôle innovantes et durables pour le développement de l’agroécologie.

Schéma représentant les différents niveaux d’interactions trophiques pris en compte dans les approches développées par l’équipe.

Les projets de l’équipe se déclinent en quatre thèmes principaux

1. Facteurs comportementaux, physiologiques et écologiques modulant la spécialisation des auxiliaires utilisés en lutte biologique

Un aspect de nos travaux concerne l’étude de la biologie des guêpes parasitoïdes, auxiliaires utilisés en lutte biologique, incluant l’écologie comportementale et les déterminants de leur spécialisation. En effet, nous manquons de connaissances sur les facteurs qui façonnent la gamme d'hôtes des parasitoïdes (et plus largement des agents de lutte biologique), ce qui limite le choix des auxiliaires les plus efficaces et les évaluations réalistes des risques. Le test de la gamme d'hôtes/proies est un critère de sélection clé pour les agents de lutte biologique permettant d'identifier les espèces présentant le meilleur compromis entre (a) l'efficacité contre le ravageur et (b) la spécialisation sur ce ravageur (Fig. 1).

Figure 1 : Les valeurs de l'indice de spécificité (S_TD*) et le classement des parasitoïdes de pucerons en fonction de leur degré de spécialisation. (Monticelli, L. S., et al. Evolutionary Applications 12, eva.12822-15 (2019).

L'équipe étudie 1) les déterminants (comportementaux, physiologiques, phylogénétiques et écologiques) de la spécificité d'hôte chez les auxiliaires de lutte biologique (parasitoïdes de pucerons, phytophages, etc.) ; 2) la gamme d'hôtes physiologique de ces auxiliaires qui sont (i) candidats dans des programmes de lutte biologique contre des ravageurs invasifs et/ou (ii) candidats dans des programmes de lutte biologique par conservation (impliquant par exemple l'utilisation de plantes de services) ; (3) leur gamme d'hôtes effective et les filtres écologiques potentiels (y compris l’effet des endosymbiontes bactériens). Les connaissances sur les bases comportementales, physiologiques et écologiques de la gamme d'hôtes peuvent également aider à évaluer le risque d'impacts potentiellement délétères sur les espèces non ciblées (une question de plus en plus considérée dans la lutte biologique classique et augmentative).

Au niveau moléculaire, nous nous intéressons au venin injecté par les guêpes parasitoïdes lors de l’oviposition, qui inhibe la réponse immunitaire de l’hôte, modifie son métabolisme et son comportement. Nos travaux sur les modèles parasitoïdes-drosophiles ont montré que la composition du venin des parasitoïdes est complexe et qu’elle varie non seulement selon les taxons, mais aussi entre espèces étroitement apparentées, ainsi qu'entre souches et individus d'une même espèce. Entre souche d’une même espèce, la plupart de ces variations semblent être quantitatives, bien que certaines puissent provenir de la présence d'allèles différents. De plus, ce « cocktail » venimeux peut évoluer en fonction de la résistance de l’hôte proposé et être affecté par les conditions d’isolement géographiques (Fig. 2) ou par les effets abiotiques comme la température. Les travaux en cours cherchent à comprendre le rôle des protéines du venin dans les effets sur l’hôte et l’adéquation entre le « cocktail » venimeux et le spectre d’hôte potentiel du parasitoïde.

Figure 2. Exemple de gels SDS-PAGE pour l'analyse des venins. Exemple de gels SDS-PAGE utilisés pour caractériser la variation de la composition des venins de Leptopilina boulardi (A) et Leptopilina heterotoma B). Chaque piste contient le venin d'une seule guêpe dont la population d'origine est indiquée (Ey, Eyguières ; Av, Avignon ; SFL, Ste Foy-Lès-Lyon ; SLA, St Laurent d'Agny ; Mo, Montbellet ; Ve, Vence ; So, Sonnay ; Ep, Epinouze ; Uch, Uchizy). Les bandes de référence qui discriminent significativement les populations sont indiquées. D'après Mathé-Hubert, H., et al. Frontiers in Ecology and Evolution 7, 318-17 (2019).

L’équipe collabore également avec l’équipe IGEPP-INRAE de Rennes afin d'évaluer, dans des conditions naturelles, la capacité d’adaptation du parasitoïde Aphidius ervi à la protection conférée au puceron du pois Acyrthosiphon pisum par un endosymbiote secondaire, la bactérie Hamiltonella defensa. La réussite parasitaire étant liée à l’injection du venin, nous avons débuté l’analyse des profils protéiques des venins de ces différentes lignées afin d’identifier d'éventuelles variations associées aux profils de virulence. Ce projet nous permettra de mieux comprendre le rôle du venin dans le succès parasitaire vis-à-vis du puceron et de ses endosymbiotes. L’ensemble de ces travaux s’inscrit dans la compréhension des mécanismes d’évolution de la résistance des hôtes et de la virulence des parasitoïdes

2. Comment la diversité végétale fonctionnelle peut améliorer les services de biocontrôle ?

La refonte des pratiques agroécologiques s'accompagne souvent d'une diversification des agrosystèmes, avec une augmentation de la diversité variétale, la mise en place de polyculture ou de cultures en rotation, ou encore la valorisation de la biodiversité naturelle pour la lutte biologique par conservation. Pourtant, des interrogations subsistent, notamment concernant le choix des espèces végétales à utiliser et leur gestion (gestion spatiale et temporelle vis-à-vis des cultures ciblées, utilisation de plantes multiservices ou utilisation simultanée de plusieurs plantes de services…).

L'un des objectifs est de définir les facteurs biologiques, agronomiques et écologiques qui conditionnent l’efficacité des leviers IPM basés sur les plantes de services, et de formaliser des règles de décisions et des indicateurs permettant d'utiliser efficacement ces leviers (Fig. 3). À court et moyen terme, nous visons à identifier les plantes de biocontrôle polyvalentes utiles pour maitriser plusieurs ravageurs, ainsi qu’à identifier le ou les mécanismes sous-jacents le permettant. Dans une optique multi-services (incluant le ciblage multi-bioagresseurs), il reste à déterminer si une plante polyvalente est plus intéressante qu’une combinaison de plantes.

Figure 3. Effets directs et indirects des plantes de biocontrôle sur les bioagresseurs des cultures (d’après Djian-Caporalino & Lavoir 2024).

3. Impacts non-intentionnel des biopesticides et plus globalement des méthodes de biocontrôle

Alors que les pesticides de synthèse atteignent désormais leurs limites en raison des phénomènes de résistance, de leur forte persistance dans l'environnement et de leur impact sur la biodiversité et la santé humaine, les biopesticides botaniques font l'objet d'un regain d'attention. Ces biopesticides pourraient notamment être combinés à des agents de lutte biologique afin de mettre en place des stratégies IPM plus respectueuses de l’environnement (Fig. 4). Cependant, l'utilisation de ces biopesticides peut potentiellement affecter des organismes non ciblés, y compris des ennemis naturels utiles aux agroécosystèmes. De plus, le développement de la résistance des ravageurs aux biopesticides doit être pris en compte de la même manière que pour les pesticides de synthèse. Dans ce contexte, la conception d'une matrice répertoriant les effets non intentionnels de toutes les méthodes de biocontrôle permettra d’avoir une vision plus globale des connaissances sur les potentiels effets négatifs de ces différentes stratégies de lutte et d’identifier des pistes afin de minimiser les effets indésirables (réseau ENI, SUMCROP, INRAE). Dans le cadre du projet européen ADOPT-IPM, qui s'appuie sur nos compétences en toxicologie des produits phytosanitaires d'origine naturelle ou conventionnels, nous étudions au laboratoire les effets des pesticides botaniques sur des espèces cibles (ravageurs) et non-cibles (prédateurs, parasitoïdes), et nous rechercherons l’apparition de résistance chez les ravageurs (après exposition à une substance seule et à un mélange de molécules).

Figure 4. Utilisation des concepts et outils de l’écologie et de l’écotoxicologie pour analyser les effets non-intentionnels des solutions de biocontrôle. D’après Amichot, M. et al, Environmental Science and Pollution Research, 34, (2018).

4. Jouer sur les effets bottom-up pour adapter les stratégies de biocontrôle

Dans le modèle de transition agroécologique, la première étape consiste à réduire les intrants chimiques tout en maintenant une bonne productivité. Nos travaux démontrent qu'il est possible de réduire les fertilisants inorganiques (azote) à un niveau intermédiaire tout en maintenant un bon rendement et un service de biocontrôle efficace. Nous poursuivons nos efforts pour identifier des modèles d'effet bottom-up généraux afin de faciliter l'élaboration de stratégies d'IPM optimisées (Fig. 5).

La deuxième étape de la transition agroécologique consiste à remplacer les intrants chimiques par des intrants biologiques. Nous testons les effets bottom-up des fertilisants organiques sur les interactions prédateurs-proies identifiées. De plus, en collaboration avec l’équipe IRL de l’ISA, nous étudions l'effet « priming » immunitaire de la plante procuré par la symbiose racinaire contre le puceron du pois. Nous cherchons à déterminer quelles sont les voies de défense immunitaire et métabolique qui sont mises en jeu et nous nous intéresserons à la manière dont la symbiose des plantes impacte le deuxième et le troisième niveau trophique, par exemple en attirant les prédateurs de pucerons.

Figure 5. Stratégies IPM impliquant des effets bottom-up sur la chaine trophique « plante-herbivore-ennemi naturel ». D’après  Han, P., et al., Annu. Rev. Entomol. 67, (2021).

Collaborations :

Locales : équipes ISA RDLB, BES, IPN, BPI, IRL, M2P2, plateaux techniques de l’ISC PlantBIOs, UCA ICN…

Nationales : IGEEP Rennes, DJIMI Montpelier, INSA Lyon, Université de Tours, INRAE Avignon, LAE Nancy, Agroecology Dijon, ASTRO Guadeloupe…

Européennes : Université Catane, Naples et Pise, IRTA, IVIA, …

Internationales : Chine, USA, Brésil, Mexique, …

Partenariats avec des entreprises privées (Agrobio) et organismes professionnels (CTIFL, Astredhor, etc.).

Financements : INRAE (SPE,SumCrop), ARS, Ecophyto, PEPR, Parsada, Europe....

Publications : > https://hal.inrae.fr/ISA-SOPHIA